История Новодевичьего монастыря началась с его основания великим князем Василием III в мае 1524 года в память о присоединении Смоленска. Изначально строения были деревянными, но их быстро заменили каменными. В Смутное время монастырь был занят польско-литовскими войсками и разорен.
В XVII веке монастырь пережил период настоящего расцвета. Были возведены новые храмы, а крепостные стены укреплены двенадцатью башнями, что превратило обитель в мощную цитадель. Знаменита история монастыря и тем, что здесь часто находили приют или пребывали в заточении представительницы царской семьи. Самой известной узницей стала царевна Софья, проведшая здесь последние годы жизни в заточении после Стрелецкого бунта. Легенды гласят, что Петр I казнил стрельцов прямо у стен монастыря, чтобы сестра могла видеть это из окна.
В эпоху Наполеоновских войн монастырь подвергся разграблению. Французы пытались взорвать храм, но благодаря героизму местных жителей катастрофы удалось избежать. В советский период, с 1922 года, здесь размещался музей (позже — филиал Государственного исторического музея), а жизнь монашеской общины полностью прекратилась. Лишь с 1990-х годов храм постепенно стал возвращаться Русской православной церкви, началось восстановление богослужений, были отреставрированы уникальные фрески.